Существенные изменения в жизни Русской Православной Церкви начались в 1985 году с приходом к власти в СССР М. С. Горбачева и началом политики «гласности» и «перестройки». Впервые после многих десятилетий Церковь начала выходить из вынужденной изоляции, ее руководители стали появляться на общественных трибунах. Празднование 1000–летия Крещения Руси, состоявшееся в 1988 году и задуманное изначально как узко–церковное мероприятие, вылилось во всенародное торжество, свидетельствовавшее о жизнеспособности Православной Церкви, не сломленной гонениями, о ее высоком авторитете в глазах народа. В конце 1980–х и начале 1990–х годов миллионы людей на всем пространстве бывшего Советского Союза пришли к православной вере.

Важной вехой в жизни Русской Православной Церкви стал 2009 год. 5 декабря 2008 года скончался Святейший Патриарх Алексий II, возглавлявший Церковь в течение 18 лет. В январе 2009 года состоялся Поместный Собор Русской Православной Церкви, в котором участвовало свыше 700 делегатов. Кандидатами на патриарший престол были Местоблюститель Патриаршего Престола митрополит Смоленский и Калининградский Кирилл (он получил 97 голосов), управляющий делами Московской Патриархии митрополит Калужский и Боровский Климент (32 голоса), Патриарший Экзарх всея Беларуси митрополит Минский и Слуцкий Филарет (16 голосов). На патриаршество был избран митрополит Смоленский и Калининградский Кирилл (Гундяев), один из наиболее опытных и авторитетных иерархов, долгие годы возглавлявший Отдел внешних церковных связей Московского Патриархата.

В течение всех лет первосвятительского служения Патриарха Кирилла наблюдается стремительное развитие церковной жизни, по приведенным на Архиерейском Соборе 2 февраля 2016 года в докладе Патриарха данным в настоящее время имеется 34 764 храма или иного вида помещения, где совершается Божественная литургия.

Также Святейший Владыка отметил значительный рост числа священнослужителей. В настоящее время духовенство Русской Православной Церкви включает 35 171 пресвитера, то есть на 4741 больше, чем в 2013 году, и на 7955 больше, чем в 2009 году. Свое служение несут 4816 диаконов — на 1051 больше, чем три года назад, и на 1362 больше, чем в 2009 году.

Отмечается и рост числа монастырей — в настоящее время действуют 455 мужских и 471 женская обитель, что больше, чем в 2013 году, на 26 мужских монастырей и на 29 — женских, и больше, чем в 2009 году, на 60 мужских монастырей и на 62 — женских.

В странах дальнего зарубежья действуют 891 приход и 56 монастырей Московского Патриархата, включая приходы и монастыри Русской Зарубежной Церкви.

Согласно статистическим данным, около 70% россиян считают себя принадлежащими к Русской Православной Церкви. Большинство верующих Украины, Белоруссии и Молдавии принадлежит к Московскому Патриархату. В странах Балтии (Эстония, Латвия, Литва) и государствах Средней Азии (Казахстан, Узбекистан, Киргизия, Таджикистан, Туркменистан) членами Русской Православной Церкви является большинство православных верующих.

С конца 1980–х годов государство начало возвращать Церкви храмы, которые Церковь должна была восстанавливать за свой счет или за счет добровольных пожертвований верующих: никаких регулярных субсидий от государства Церковь не получала. Знаковым событием в жизни Церкви стало восстановление в 1995-2000 годах храма Христа Спасителя в Москве. Расширение Русской Православной Церкви коснулось не только стран постсоветского пространства, но и дальнего зарубежья, где в период с 1988 года количество приходов выросло многократно. В связи с наплывом русскоязычных эмигрантов из стран бывшего Советского Союза потребовалось открытие новых приходов в Германии, Франции, Италии, Великобритании, странах Скандинавии, в Латинской и Южной Америке, Австралии, странах Юго–Восточной Азии.

Важнейшей задачей Патриарха и Священного Синода стало сохранение единства Церкви перед лицом расколов и нестроений. Еще в конце 1980–х годов серьезно осложнилась ситуация на Западной Украине, где началось возрождение униатской Церкви, запрещенной Сталиным в 1946 году. Осенью 1989 года оформился первый раскол внутри Православной Церкви на Украине, где была сформирована УАПЦ («Украинская автокефальная православная церковь») во главе с «митрополитом», а затем и «патриархом» Мстиславом (Скрыпником): эту группу нередко называют «автокефалистами». В 1992 году Православную Церковь на Украине потряс еще один раскол, возникший в результате действий митрополита Киевского и Галицкого Филарета (Денисенко). До этого времени он возглавлял Киевскую митрополию Московского Патриархата, однако на Архиерейском Соборе, состоявшемся в Москве в апреле 1992 года, под давлением украинских архиереев он дал клятву уйти в отставку. Вернувшись на Украину, Филарет изменил клятве и приступил к созданию раскольничьей структуры, которую он назвал УПЦ–КП («Украинская православная церковь — Киевский патриархат»). В «Киевском патриархате» Филарет сначала занимал должность «заместителя патриарха», а в 1995 году, после загадочной смерти «патриарха» Владимира (Романюка), Филарет присвоил себе титул «патриарха Киевского и всея Руси-Украины». Московским Патриархатом Филарет был сначала запрещен в служении, затем лишен сана и, наконец, анафематствован (отлучен от Церкви).

В течение 2000–х годов в Москве состоялось несколько Архиерейских Соборов, на которых основное внимание уделялось различным аспектам возрождения церковной жизни на постсоветском пространстве и преодолению расколов и нестроений.

Значительной вехой на историческом пути Русской Православной Церкви стал Юбилейный Архиерейский Собор 2000 года, по масштабу своих деяний сопоставимый с Поместным Собором 1917–1918 годов. Главным деянием Собора было причисление к лику святых всех новомучеников и исповедников Российских, то есть всех, кто в XX столетии стал жертвами репрессий со стороны советской власти и отдал жизнь за веру. Еще одним важным деянием Юбилейного Архиерейского Собора 2000 года стало принятие «Основных принципов отношения Русской Православной Церкви к инославию». На Юбилейном Архиерейском Соборе был также принят развернутый документ под названием «Основы социальной концепции Русской Православной Церкви». Уникальность этого документа обусловлена тем, что он затрагивает почти все проблемы, с которыми сталкивается Православная Церковь на современном этапе.

Несмотря на то, что многие проблемы, стоявшие перед Церковью в России в конце XX — начале XXI века, были успешно решены, целый ряд проблем еще остается нерешенным. Православная Церковь ныне обладает правом беспрепятственно осуществлять благотворительную деятельность. Однако масштабы церковной благотворительности несопоставимы с масштабами социальных бедствий, требующих участия Церкви. Другой комплекс проблем связан с просветительской деятельностью, которой Православная Церковь в России занимается, однако опять же не в том масштабе, в каком могла бы. Миссионерская и катехизаторская деятельность приходов по–прежнему, как в советский период, замыкается почти исключительно в стенах храмов или церковно–приходских школ, в то время как существует множество других возможностей для убедительного свидетельства о православной вере и православной культуре. Деятельность сект и так называемых «новых религиозных движений» бросает вызов Православной Церкви и другим традиционным религиям, отторгая от них потенциальную паству. По некоторым данным, в России действует до 5000 сект, самая крупная из которых — свидетели Иеговы, насчитывающая 150 тысяч последователей. Достаточно многочисленны группы сайентологов, неопятидесятников, мунитов. Многие секты относятся к числу деструктивных, оказывая разрушительное влияние на психику своих адептов. Растет число сатанистских сект, толкающих людей на чудовищные преступления. В Русской Православной Церкви создаются центры по реабилитации жертв деструктивных сект и по борьбе с сектантством.