Проблема христианского единства глубоко волновала отца Иоанна на протяжении всей жизни. Его экуменическая деятельность началась еще в студенческие годы. Он стал основателем и первым генеральным секретарем «Синдесмоса» — Всемирного братства православной молодежи (включающего в себя и представителей дохалкидонских Церквей); на протяжении многих лет участвовал в работе Всемирного Совета Церквей. Участие отца Иоанна в экуменическом движении было основано, с одной стороны, на строгой защите православных догматов, с другой — на поиске путей к преодолению существующего разделения между христианскими конфессиями. В Париже русская богословская мысль столкнулась с инославием лицом к лицу, и ей предстояло осмыслить исторический путь христианских Церквей, выявить то самое существенное, в чем они сохраняли общность. В те годы отец Сергий Булгаков говорил: «Церкви, сохраняющие священство, хотя и разобщены, но не разделены в жизни таинств. Иными словами, разделение Церкви не проходит до глубины, в своей таинственной жизни Церковь остается едина, по крайней мере, это можно утверждать об отношениях между православием и католичеством»[355]. Гораздо более сдержанную позицию занимал отец Георгий Флоровский, который считал разделение Церквей реальностью и призывал к единству на основе возвращения к вере Древней Неразделенной Церкви. Его позицию разделял и отец Иоанн Мейендорф, считавший, что церковное единство должно основываться на единстве веры при возможном разнообразии в способах ее выражения: «Учение о кафоличности подразумевает законную возможность культурного, литургического и богословского разнообразия в единой Христовой Церкви. Это разнообразие не означает разногласия или противоречия. Единство Церкви предполагает полное единство веры, видения и любви, то единство единого тела Христова, которое превосходит всю законную множественность и разнообразие»[356]. По мнению отца Иоанна, православное богословие должно быть не «восточным» в узко–конфессиональном смысле, а универсальным, кафолическим, вселенским:

Все христиане стоят перед вызовом единого и в корне расцерковленного мира. Этому вызову нужно смотреть в лицо... как проблеме, нуждающейся в богословском и духовном ответе. Для молодых поколений, где бы они ни были, не существенно, от какой именно духовной генеалогии зависит этот ответ — западной, восточной, византийской или латинской, — лишь бы он прозвучал для нихистинойижизнью. Поэтому православное богословие будет либо подлинно «кафолическим»... либо не будет богословием вообще[357].

Тема взаимоотношений между Православием и инославием затрагивается в следующих книгах отца Иоанна: «Православие и кафоличность»[358], «Православная Церковь: вчера и сегодня»[359], «Кафоличность и Церковь»[360], «Свидетельство миру»[361], «Видение единства»[362].